La Type 35 Grand-Prix est présentée au Grand Prix de Lyon le 3 août 1924. La Type 35 fut dotée d'une évolution du moteur 2,0 L (1991 cc/121 in³) du Type 29. Elle présente une importante modernité pour son époque.
Ce nouveau 8 cylindres en ligne est équipé d'un vilebrequin cinq-paliers, présentant deux paliers centraux à rouleaux couplés avec paliers trois à double rangée de billes. Cela a permis au moteur de tourner à 6 000 tr/min, et une puissance de 90 ch (67 kW). Ce dernier se montra très robuste et très costaud. L'alésage était de 60 mm et la course de 88 mm comme sur de nombreux modèles Bugatti précédents. La distribution se faisait par un arbre à cames en tête, trois soupapes par cylindre, deux soupapes d'admission et une soupape d'échappement. La carburation se faisait par deux carburateurs Solex DH35 ou deux carburateurs Zenith 36HAKB, selon les autos.
À l'inverse du moteur, la carrosserie et le châssis de la 35 sont entièrement nouveaux.
La Bugatti Type 35 propose une conception bien différente de la plupart de ses contemporaines : elle dispose d'une carrosserie en aluminium boulonnée sur le châssis et le tablier. Ainsi, elle ne dispose d'aucune ossature en bois.
Des essieux pleins à ressorts à lames ont été utilisés à l'avant et à l'arrière. Les longerons à section évolutive sont dimensionnés en fonction des contraintes subies, contribuant à l'optimisation du poids. L'essieu avant formé d'une seule pièce. Cette "véritable œuvre d'art" est entièrement polie. Réalisée par les forgerons de Molsheim, cette pièce constitue une véritable prouesse technique pour l'époque. Sa légèreté liée à la structure creuse permet de diminuer les masses non suspendues, la suspension avant étant assurée par des ressorts à lames semi-elliptiques tandis que l’essieu arrière dispose de ressorts quart-elliptiques
Elle dispose d'une magnéto située au centre du tableau de bord, d'une pompe à huile manuelle installée dans l'habitacle côté passager pour pallier à la baisse de niveau dans le moteur. Concernant les roues, Bugatti innove avec un sytème novateur : les jantes sont en aluminium coulé à cerclage rapporté tenu par 24 vis à têtes bombée avec petits tambours intégrés. Elles furent dessinées de cette manière pour ne pas déjanter en cas de crevaison. Ces roues étaient montées avec des pneus à tringles de 20 pouces. Autre détail caractéristique de la Type 35 : le passage les ressorts par l'essieu avant plutôt que de simplement les boulonner en U comme c'était le cas sur les voitures précédentes. Ce système allait devenir une véritable signature Bugatti. La Type 35 dispose d'un saute-vent disposé uniquement devant le pilote, là encore caractéristique Bugatti. Si ce dernier se présente très simplement, son efficacité est indéniable.
La Type 35 est la première Bugatti à présenter la fameuse calandre en fer à cheval qui deviendra iconique. Son petit radiateur de 270 mm introduit un capot à une seule rangée d'ouïes latérales, ou deux selon les millésimes. Sur les Type 35, la commande de frein avant se fait par des câbles situés derrière les supports arrière de lames de ressorts. Ce système diffère sur les autres versions.
En Septembre 1924, de nouvelles jantes apparaissent présentant la même conception mais équipées de pneus à talons de 710 par 90. La production de la Type 35 se terminera en Mai 1927, avec la livraison du châssis #4854. En tout, quatre-vingt-seize exemples ont été produits.
La carrosserie profilée se terminant par la fameuse pointe Bordino marqua rapidement les esprits dès son apparition, et deviendra mythique, de même que le carrossage positif très important du train avant. Elle est aujourd'hui indissociable de l'image de la firme Alsacienne, ne serait-ce que par son palmarès. Elle fut l'une des premières Bugatti à être couronnée de succès.