Grâce à la réputation de Ferrari dans le sport automobile et au travail de l'importateur Luigi Chinetti, les Etats-Unis sont devenus un marché important. John Von Neumann, le représentant de la côte ouest, pensait qu'il y avait un potentiel pour une araignée ouverte adaptée au soleil californien,
une sorte de Berlinetta 250 GT ouverte.
Chinetti a bien accueilli la proposition et a convaincu Enzo Ferrari que c'était une bonne idée. Scaglietti a donc eu l'opportunité de créer cette voiture aujourd'hui presque légendaire, en construisant 106 d'entre elles, dont neuf avec des carrosseries en aluminium.
Le terme "Spider" dans le nom du modèle est quelque chose d'anormal, car la California est en fait un cabriolet ou un cabriolet convertible, avec un capot pliant complet. Toutefois, il s'agissait en fait d'une version à toit ouvert de la 250 GT Berlinetta à côté de laquelle il a été produit. Ainsi, le terme araignée le différencie des 250 cabriolets GT produits en parallèle, qui s'allient aux 250 coupés GT en route. Avec deux voitures ouvertes dans la gamme des modèles de série, on constate que les voitures ouvertes étaient en vogue à la fin des années 50.
Ce modèle a été construit en deux séries distinctes : le "LWB" (empattement long) entre 1958 et 1960, bien qu'un prototype ait été construit fin 1957, et le "SWB" (empattement court) entre 1960 et 1962. Ce dernier exemple n'a été achevé qu'au début de 1963, avec des subdivisions relatives à la carrosserie et aux détails mécaniques. Un toit rigide amovible était disponible pour les deux séries.
Construites par Scaglietti à Modène, la plupart des voitures étaient en acier avec des panneaux d'ouverture en aluminium, dont certaines étaient entièrement en aluminium. Les modèles "LWB" étaient construits sur un châssis à empattement de 2600 mm, dont le numéro de référence d'usine était 508C, puis 508D, comme sur les berlinetta "TdF". Tous étaient numérotés dans l'ordre impair des numéros de châssis des voitures de route portant un suffixe " GT ", généralement construites selon les mêmes lignes que celles des berlinettas concurrentes, tout comme les composants mécaniques, comme la suspension, les freins et la direction, avec tous les exemples produits étant la direction à gauche.
Visuellement, les premières voitures de la série étaient des berlinetta pratiquement pures à partir de la taille jusqu'au bas de l'habitacle, seuls le pare-brise, le toit pliant en toile, la ligne de coffre et les poignées de porte étant différents. Au cours de la production du modèle'LWB', quelques modifications ont été apportées aux détails de la carrosserie, comme la forme et la conception des bouches d'aération du compartiment moteur des ailes avant, et plus particulièrement la ligne et les feux, le coffre et le profil de la queue des ailes arrière, qui ont reçu une marche dans le panneau dépassant de la base du couvercle des voitures des dernières séries.
Quelques exemples ont été fournis avec des phares couverts, d'autres avec des unités ouvertes, le choix étant entre les mains du client, à l'exception des voitures vendues en Italie en 1959, où la législation de l'époque dictait des phares ouverts. Les toutes dernières voitures de la série, produites à la fin de 1959 et au début de 1960, étaient équipées de freins à disque sur les quatre roues, au lieu des freins à tambour des exemples précédents.
La majorité des voitures "LWB" avaient un seul arbre à cames en tête par banc de 3 litres V12, avec des références de type usine 128C et 128D, et une capacité de 2953 cc, avec un alésage et une course de 73 mm x 58,8 mm, avec des bougies dans le V du bloc, aux mêmes spécifications de base que les berlinettes parallèles. Les premiers exemples ont été équipés d'un système d'allumage à bobine unique et distributeur, remplacé plus tard par un système à double bobine et distributeur, pour produire une puissance revendiquée de 260 ch.
Les modèles de série "LWB" de dernière génération et les premières voitures de la série "SWB" ont été équipées de bougies d'allumage extérieures V12 de 3 litres de type 128 DF et 128 F, avec allumage à double bobine, allumage par distributeur et carburateurs de plus grande capacité. Les derniers modèles "SWB" ont été équipés de nouveaux développements du moteur V12 de 3 litres, qui ont reçu les numéros de référence d'usine 168 puis 168/61. Il s'agissait également de variantes de bougies d'allumage extérieures, avec un système d'allumage à double bobine et à distributeur. Dans le cadre de ces paramètres généraux, certains moteurs ont reçu un traitement spécial, avec des arbres à cames, des soupapes et des carburateurs de tailles différentes, afin d'augmenter la puissance de sortie pour une utilisation en compétition. La transmission était identique à celle des séries concurrentes "LWB" et "SWB" de berlinetta.
Les carrosseries de la série "SWB" étaient très similaires à celles de la version "LWB" sortante, mais elles étaient montées sur un nouveau châssis à empattement de 2400 mm, qui portait initialement le numéro de référence 539, puis 539/61, comme sur les berlinetta "SWB" produites simultanément. Le nouveau châssis a réduit la hauteur totale de la voiture de 30 mm ; bien qu'à peine perceptible, il a donné à la voiture une apparence plus squattée que les versions précédentes, mais elles sont toujours difficiles à distinguer.
Les premiers modèles "LWB" sont faciles à reconnaître grâce à leurs feux arrière, identiques à ceux des berlinetta 250 GT de l'époque, et à leurs poignées de porte encastrées. La façon la plus simple de distinguer un "LWB" tardif d'un "SWB" réside dans la conception de l'entrée d'air du capot, qui sur un "LWB" est fière de la ligne du capot, tandis que sur un "SWB", elle part d'une dépression dans la ligne du capot.
La conception de la sortie d'air d'échappement sur les ailes avant est également différente : le "LWB" a trois bandes verticales surélevées et le "SWB" seulement deux. Comme pour la variante "LWB" précédente, tous les exemples "SWB" étaient numérotés dans l'ordre impair des numéros de châssis des wagons routiers portant un suffixe "GT", étaient à conduite à gauche (bien que la berlinetta concurrente soit disponible en version RHD) et étaient équipés de freins à disque aux quatre roues.
Comme on l'a vu pour les moteurs, certains exemples de voitures à empattement long et court ont fait carrière en compétition, probablement en raison de la préférence d'un conducteur pour une GT ouverte plutôt que pour une GT fermée, mais peut-être aussi pour promouvoir le modèle en l'utilisant en compétition. Le pilote américain Bob Grossman fut l'un des exposants les plus titrés d'une 250 GT Californie en compétition, avec une cinquième place au Mans en 1959 avec Fernand Tavano, dans le châssis LWB 1451 GT. Il a également obtenu de nombreux bons résultats dans des courses nationales aux Etats-Unis en 1959 et 1960 dans cette voiture.