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La seule 412 S a été construite sur le châssis no. 0744 (ex-312 S - châssis type 524). Il arborait le moteur Tipo 141 à double arbre à cames en tête utilisé à bord de la monoplace 412 MI du Monzo 500 Miles le 29 juin 1958. Aussi connu sous le nom erroné de 412 MI, il a été vendu à la Ferrari de John Von Neumann de Californie en septembre 1958. La voiture a surtout roulé en Californie. Ses pilotes réguliers étaient Phil Hill et Richie Ginther, mais Von Neumann le conduisait aussi lui-même à l'occasion.
Dans les années 1950, les moteurs V12 utilisés par Ferrari étaient de type Colombo (bloc court) ou Lampredi (bloc long), à quelques exceptions près. Ces deux moteurs à arbre à cames en tête ont fait leurs preuves dans les voitures de sport et les courses de GT, assurant des victoires dans toutes les grandes courses. Au milieu de la décennie, une nouvelle génération de machines beaucoup plus performantes a été mise au point, avec en tête d'affiche la Maserati 450S équipée d'un moteur V8 à quatre cames extrêmement puissant. En même temps, le département d'ingénierie de Ferrari a été renforcé par le légendaire Vittorio Jano, qui était venu de Lancia avec les voitures de Formule 1 D50. Sous sa direction, les jeunes designers Vittorio Bellentani, Alberto Massimino et Andrea Fraschetti développent le moteur Colombo V12 pour la saison 1956.
Au cours de la saison précédente, Ferrari avait principalement aligné des pilotes de course à moteur quatre et six cylindres, ce qui s'est avéré peu fiable, surtout dans les grandes cylindrées. C'est pourquoi les hommes de Jano se sont tournés vers la configuration V12 pour leur nouveau moteur. Au lieu de leur donner le temps de développer correctement les moteurs, Ferrari a insisté pour qu'ils soient sur le terrain dès que les travaux seraient terminés. Les premiers à sortir de l'atelier étaient quatre 290 MM, équipés d'une version longue course du moteur Colombo de 3 litres. Ces machines à moteur de 3,5 litres ont connu un succès immédiat, remportant à la fois le Grand Prix de Suède et la Mille Miglia en 1956. Pour Le Mans, Ferrari se tourne à nouveau vers les machines à quatre cylindres et les quatre 290 MM sont vendues aux corsaires à l'automne 1956.
Le remplacement de la 290 MM pour 1957 était une machine tout à fait plus sophistiquée. Alors que la cylindrée de 3,5 litres a été conservée, la Type 130 V12 a été montée sur les nouvelles têtes sport de la'290 S' à deux arbres à cames. Respirant à travers six carburateurs Weber massifs à double arbre à cames en tête, le nouveau moteur a produit une puissance louable de 330 ch. C'était encore bien loin des 400 ch revendiqués pour la 450S de Maserati. Comme ses prédécesseurs, la 290 S utilisait un châssis à échelle tubulaire avec suspension avant indépendante, un essieu arrière DeDion, des freins à tambour et une carrosserie biplace Scaglietti au design sleak. Deux de ces machines se sont alignées pour l'ouverture de la saison à Buenos Aires en janvier, mais aucune des deux voitures n'a réussi à atteindre l'arrivée. De retour en Italie, la cylindrée des moteurs à quatre cames a encore été portée à 3,8 litres (une cylindrée unitaire de 315 cc).
Pour la prochaine manche du championnat du monde à Sebring en mars, une toute nouvelle 315 S a été construite et l'une des voitures courues en Argentine a été modernisée pour devenir la dernière version 360 ch. Les trois voitures étaient en lice, mais n'ont pu faire mieux que quatrième, sixième et septième dans une course dominée par Juan Manuel Fangio dans sa 450S. Pour la Mille Miglia, une autre 315 S a été construite et la première 290 / 315 S a reçu encore plus de travail et son moteur a été augmenté à un peu plus de 4 litres ; elle était maintenant connue comme la 335 S. Ferrari a également construit une toute nouvelle 390 ch 335 S pour rejoindre les deux 315 S et celle 290 / 315 / 335 S dans les quatre voitures Works team. Aux mains d'Alfonso de Portago, ce dernier a subi un terrible accident mortel, qui a effectivement mis fin aux Mille Miglia. Les deux voitures de 3,8 litres ont eu plus de succès, terminant première et deuxième. C'était le bref point culminant de la carrière de ces machines de pointe, puisque les voitures de sport à partir de 1958 étaient limitées à trois litres.
Les machines survivantes ont été vendues aux États-Unis, où les courses de voitures de sport n'étaient toujours pas soumises à des limites de déplacement. Avec la Maserati 450S, également obsolète en Europe, la Ferrari, extrêmement puissante, a combattu avec succès les puissants Specials américains équipés d'un moteur V8. Ferrari n'avait pas tout à fait renoncé à la conception à deux cames et a fait construire une voiture de trois litres, qui a été courue à Spa en 1958. Elle n'était pas sensiblement plus rapide que la 250 TR à une came et moins fiable, elle a donc été abandonnée après une course. Ferrari avait aussi le moteur de quatre litres de la voiture détruite de De Portago qui traînait et a trouvé une bonne raison de le faire en juin 1958 ; la deuxième Course des Deux Mondes à Monza. Cet événement, organisé selon les règles de l'Indy, avait pour but de confronter le meilleur de ce que les Etats avaient à offrir contre les meilleurs d'Europe. Alors que les Américains ont tous apporté des machines bien affûtées sur la piste de Monza, les Européens ont dû improviser.
Au départ, Ferrari n'était pas du tout intéressée à participer à l'épreuve, car elle n'avait pas vraiment de voiture, qui se rapprochait des Roadsters Indy de 4,2 litres. La pression de l'Automobile Club italien a persuadé Ferrari de participer à la course. Deux voitures ont été préparées, l'une avec le moteur 335 S V12 et l'autre étroitement liée aux Dino F1 de l'époque à moteur V6. Le moteur V12 a encore été affiné et grâce à un taux de compression accru, la puissance a été portée à 415 ch. Le moteur était monté dans un châssis assez similaire à celui de la 335 S, mais habillé dans une carrosserie monoplace. Suivant la politique de baptême des monoplaces de Ferrari, le 412 MI (quatre litres, 12 cylindres, Monza Indianapolis) a été construit spécialement pour la course. Même si ses pilotes, Mike Hawthorn en particulier, détestaient les caractéristiques de maniabilité de la 412 MI, c'était la première voiture européenne à égaler les Américains en termes de vitesse, brisant les rayons et déchiquetant les pneus dans ce processus. Finalement, la voiture a terminé troisième derrière deux spéciales américaines.
Le succès des Ferrari quad-caméras aux États-Unis a incité Ferrari à construire deux autres voitures. L'une était une 335 S standard et a été vendue à Luigi Chinetti à la fin de 1958. Pour la deuxième voiture, la voiture de Monza Indianapolis a été dépouillée de son moteur. Rappelez-vous, c'était le même moteur que celui utilisé dans la première 290 S qui a couru en janvier 1957. La compression du V12 a encore été augmentée à un incroyable 9,9:1, ce qui porte la puissance à 440 ch. Il a été monté dans le châssis utilisé à Spa plus tôt dans l'année avec le moteur expérimental de trois litres. L'ensemble était entièrement équipé d'une belle carrosserie biplace construite dans l'atelier de Scaglietti. Surnommée la 412 S et la Ferrari à moteur avant la plus puissante de tous les temps, elle a été confiée à John von Neumann, représentant de l'entreprise sur la côte ouest. Il a fait courir Phil Hill et Richie Ginther et quand la voiture a tenu le coup, elle s'est avérée victorieuse, marquant deux victoires en 1959. À l'automne de la même année, la voiture est renvoyée chez Ferrari et équipée de freins à disque. Elle a couru jusque dans les années 1960, enregistrant plusieurs podiums.
Après le retrait de cette machine unique des courses contemporaines, elle est passée entre les mains de certains des plus grands collectionneurs américains comme Jack Nethercutt et Bill Harrah. Dans les années 1970, il a appartenu pendant une brève période au fondateur des Monterey Historic Automobile Races, Steve Earle, qui l'a utilisé lors de l'événement inaugural en 1974. Dans les années 1990, la voiture a fait l'objet d'une restauration complète qui lui a redonné son éclat de la fin des années 1950. Depuis lors, la voiture a été utilisée dans des courses historiques et a participé à plusieurs concours d'élégance. En 2005, la voiture a été vendue aux enchères Sotheby's à Maranello, mais une offre de 7,1 millions d'euros n'a pas suffi à convaincre le propriétaire de la laisser partir. Un an plus tard, RM Auctions a fait la une des journaux en affirmant que la 412 S pouvait battre le record des enchères Ferrari. Il a trouvé un nouveau propriétaire pour 5,61 millions de dollars, ce qui est beaucoup moins que ce qui avait été offert un peu plus d'un an auparavant. Heureusement, le nouveau propriétaire est un passionné de course et il a habilement piloté son dernier achat lors des Monterey Historics 2007.
