La première 400 GT, communément appelée simplement la 400 GT ou la 400 GT Interim, était essentiellement la plus ancienne 350 GT, dotée d’un moteur V12 de 3 929 cm3 à course allongée, d’une puissance de 320 ch (239 kW). Vingt-trois de ces voitures ont été construites, dont trois avec une carrosserie en aluminium.
En mars 1964, Lamborghini présente la 350 GT, la première automobile produite par la jeune marque italienne. Cette auto est la version définitive du prototype 350 GTV présenté au salon de Turin 1963, prototype présenté à peine 6 mois après la création de la société.
La 350 GT est donc directement dérivée de ce prototype avec une ligne encore améliorée par la patte de la carrosserie Touring. L’auto est alors intégralement en aluminium formé à la main selon le procédé Superleggera. Le châssis et les suspensions seront conçus par Dallara. Le moteur est un V12 maison revu par Bizzarini assez innovant pour l’époque avec notamment un double arbre à cames par banc de cylindre et 6 double-corps Weber. Le moteur de 3,5 litres développe 280 chevaux. La 350 GT sera produite à environ 80 exemplaires.
Dès 1966, Lamborghini travaille déjà sur la remplaçante de la 350 GT, la 400 GT 2+2. La carrosserie de cette dernière sera en acier et non plus en aluminium, et le moteur sera porté à 4,0 litres de cylindrée avec une puissance de 320 cv. Même si le style de l’auto reste proche de la 350, nombre de pièces de carrosserie sont changées, et la ligne ressort moins pure que la 350. Cette dernière sera produite à 224 exemplaires.
Entre ces deux autos, Lamborghini produira quelques modèles hybrides, les Interims. Ces modèles ne sont pas officiellement reconnus par l’usine. Les différents registres recensent 23 Interim 400 GT, dont 3 en carrosserie aluminium. Ces autos ont donc une caisse de 350 GT avec le 4.0 litres. Outre ces 23 Interim comptabilisées et équipées du 4.0 litres, il semble toutefois que 6 autos en caisse de 350 GT version acier soient sorties à cette période avec le bloc de la 350. Ce qui semble tout à fait possible compte de tenu d’une production artisanale à l’époque. Ces chiffres sont bien évidemment à prendre avec une certaine mesure car n’étant pas confirmé officiellement par l’usine.
Un exemplaire unique a été carrossé par Neri et Bonacini et a été appelée 400 GT Monza (Originellement "Lamborghini Monza 400". Touring a essayé une carrosserie break de chasse à hayon appelé 4000 GT Flying Star (et vendue au frère de Françoise Sagan). Un spider a aussi été tenté.